Владимир Александрович Поповкин родился 25 сентября 1957 года в городе Душанбе (Таджикская ССР).
С 1975 г. служил в Советской Армии. В 1979 г. окончил Военный инженерный Краснознаменный институт имени А.Ф. Можайского в Ленинграде. Служил на космодроме Байконур: инженером отделения, начальником отделения, начальником команды на стартовом комплексе №1 ("гагаринский старт").
В 1989 г. окончил Военную академию имени Ф.Э. Дзержинского с отличием. С 1989 г. служил в Управлении начальника космических средств Министерства обороны СССР.
С 1991 г. служил в Главном оперативном управлении Генерального штаба Вооружённых Сил РФ: старший оператор, начальник группы, заместитель начальника направления, с 1999 г. являлся начальником направления. С созданием в России в июле 2001 г. Космических войск генерал-майор В. Поповкин был назначен первым начальником их штаба. С 2004 г. — командующий Космическими войсками РФ. В феврале 2005 г. присвоено воинское звание генерал-полковник.
С 2008 г. становится начальником вооружения Вооружённых Сил РФ — заместителем министра обороны Российской Федерации. В 2009 г. В. Поповкину присвоено воинское звание генерал армии.
В марте 2009 г. уволен с действительной военной службы в запас и переведён в разряд федеральных государственных служащих с сохранением должности начальника вооружения Вооружённых Сил РФ — заместителя министра обороны Российской Федерации.
С апреля 2010 г. — действительный государственный советник РФ 2 класса. В июне того же года назначен на должность первого заместителя министра обороны России.
В 2011 г. был назначен на должность руководителя Федерального космического агентства (Роскосмос). 10 октября 2013 г. отправлен в отставку.
Награжден орденами "За заслуги перед Отечеством" II и IV степеней, орденом "За военные заслуги".
Кандидат технических наук, действительный член Российской академии космонавтики имени К.Э. Циолковского, член-корреспондент Российской академии ракетно-артиллерийских наук.
Лауреат премии правительства РФ в области науки и техники.
Скончался после болезни 18 июня 2014 года.